Резистентность к инсектицидам у инвазионных видов комаров рода Aedes (Diptera: Culicidae) (обзор)

Обзор посвящен инвазионным видам кровососущих комаров рода Aedes (Ae. albopictus, Ae. aegypti, Ae. koreicus), зарегистрированным на Черноморском побережье Российской Федерации. Основное внимание уделено видам Ae. albopictus и Ae. aegypti, имеющим существенное эпидемиологическое значение, в первую очередь, как переносчики трансмиссивных арбовирусных болезней. Основная стратегия контроля численности кровососущих комаров – применение веществ из разных химических групп, обладающих инсектицидной активностью, главным образом пиретроидов, фосфорорганических соединений (ФОС) и карбаматов (сложных эфиров карбаминовой кислоты). Длительное применение пестицидов с одинаковым механизмом действия на членистоногих неминуемо приводит к формированию у них резистентности, базирующейся на специфических и неспецифических механизмах. В современных условиях проблема устойчивости комаров к инсектицидам носит глобальный характер. Проанализированы данные литературы, посвященной механизмам резистентности к разным группам инсектицидов на молекулярном уровне у комаров Ae. albopictus и Ae. aegypti. В частности, приведены сведения об известных: 1) kdr-мутациях, приводящих к аминокислотным заменам в потенциал-зависимых натриевых каналах, на которые действуют пиретроиды и ДДТ; 2) rdl-мутациях, обуславливающих изменения рецепторов ГАМК и как следствие устойчивость к фенилпиразолам и ряду хлорорганических соединений (ХОС); 3) ace-мутациях, обеспечивающих снижение чувствительности к инсектицидам активного центра ацетилхолинэстеразы – мишени действия ФОС. У резистентных особей показано также наличие неспецифических механизмов резистентности – увеличение активности ферментных систем, участвующих в детоксикации ксенобиотиков. Представлены данные о встречаемости kdr-мутаций у комаров в разных странах. Отмечено, что в России на территории Краснодарского края популяции комаров Ae. albopictus сохраняют чувствительность к инсектицидам из группы пиретроидов. Стратегия контроля численности инвазионных видов кровососущих комаров в обязательном порядке должна включать в себя мониторинг их резистентности к инсектицидам, который позволит в случае эпидемиологической угрозы своевременно выбрать эффективную тактику борьбы.

1. World Health Organization. Vector-borne diseases, 2024; [Электронный ресурс]. URL: https: //www.who.int/ru/news-room/fact-sheets/detail/vector-borne-diseases (дата обращения 10.06.2025).

2. Lühken R., Brattig N., Becker N. Introduction of invasive mosquito species into Europe and prospects for arbovirus transmission and vector control in an era of globalization // Infect. Dis. Poverty. 2023; 12(1): 109. DOI: 10.1186/s40249-023-01167-z.

3. Zé-Zé L., Freitas I.C., Silva M., Soares P., Alves M.J., Osório H.C. The spread of the invasive mosquito Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) in Portugal: a first genetic analysis // Parasit. Vectors. 2024; 17(1): 389. DOI: 10.1186/s13071-024-06460-w.

4. Дгебуадзе Ю.Ю., Петросян В.Г., Хляп Л.А., редакторы. Самые опасные инвазионные виды России (ТОП-100) // М.: Товарищество научных изданий КМК; 2018. 688 с.

5. World Health Organization. Dengue – Global situation, 2023; [Электронный ресурс]. URL: https: //www.who.int/emergencies/disease-outbreak-news/item/2023-DON498 (дата обращения 03.05.2025).

6. Федорова М.В., Швец О.Г., Патраман И.В., Медяник И. М., Отставнова А. Д., Леншин С. В., Вышемирский О. И. Завозные виды комаров на черноморском побережье Кавказа: современные ареалы // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2019; 1: 47-55. DOI: 10.33092/0025-8326mp2019.1.47-55.

7. Asgarian T.S., Vatandoost H., Hanafi-Bojd A.A., Nikpoor F. Worldwide status of insecticide resistance of Aedes aegypti and Ae. albopictus, vectors of arboviruses of Chikungunya, Dengue, Zika and Yellow Fever // J. Arthropod Borne Dis. 2023; 17(1): 1-27. DOI: 10.18502/jad.v17i1.13198.

8. Smith L.B., Sears C., Sun H., Mertz R.W., Kasai S., Scott J.G. CYP-mediated resistance and cross-resistance to pyrethroids and organophosphates in Aedes aegypti in the presence and absence of kdr// Pestic. Biochem. Physiol. 2019; 160: 119-126. DOI: 10.1016/j.pestbp.2019.07.011.

9. McGregor B.L., Connelly C.R. A Review of the Control of Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) in the Continental United States // J. Med. Entomol. 2021; 58(1): 10-25. DOI: 10.1093/jme/tjaa157.

10. Barrera-Illanes A.N., Ledesma L., Alvarez-Costa A., Balsalobre A., Toloza C.J., Hernandez-Maiztegui A., Jait A., Sierra I., Micieli M.V., Manteca-Acosta M., Ons S. Monitoring of pyrethroid resistance in Aedes aegypti: first report of double and triple kdr mutations in Buenos Aires Province // Parasit. Vectors. 2024; 17(1): 458. DOI: 10.1186/s13071-024-06547-4.

11. Devillers J., David J.-P., Barrès B., Alout H., Lapied B., Chouin S., Dusfour I., Billault C., Mekki F., Attig I., Corbel V. Integrated plan of insecticide resistance surveillance in mosquito vectors in France // Insects. 2023; 14(5): 457. DOI: 10.3390/insects14050457.

12. Chen M., Du Y, Nomura Y., Zhorov B.S., Dong K. Chronology of sodium channel mutations associated with pyrethroid resistance in Aedes aegypti // Arch. Insect. Biochem. Physiol. 2020; 104 (2): e21686. DOI: 10.1002/arch.21686.

13. Moyes C.L., Vontas J., Martins A.J., Ng L.C., Koou S.Y., Dusfour I., Raghavendra K., Pinto J., Corbel V., David J.P., Weetman D. Correction: Contemporary status of insecticide resistance in the major Aedes vectors of arboviruses infecting humans // PLoS Negl. Trop. Dis. 2021; 15(1): e0009084. DOI: 10.1371/journal.pntd.0009084.

14. Chen M., Zhou X., Chen G., Xu Z., Qian J., Zhu G., Yan R. Glycine to valine substitution in the short intracellular linkers of domain II enhances I1011M-mediated sodium channel resistance to Type I pyrethroids, but not Type II pyrethroids // Pestic. Biochem. Physiol. 2024; 203: 105994. DOI: 10.1016/j.pestbp.2024.105994.

15. Еремина О.Ю., Лопатина Ю.В. Молекулярно-генетические механизмы резистентности к инсектицидам у насекомых // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2017; 4: 44-52.

16. Cha D.J., Lee S.H. Evolutionary origin and status of two insect acetylcholinesterases and their structural conservation and differentiation // Evol. Dev. 2015; 17(1): 109–119. DOI: 10.1111/ede.12111.

17. Gan S.J., Leong Y.Q., Bin Barhanuddin M.F.H., Wong S.T., Wong S.F., Mak J.W., Ahmad R.B. Dengue fever and insecticide resistance in Aedes mosquitoes in Southeast Asia: a review // Parasit Vectors. 2021; 14(1): 315. DOI: 10.1186/s13071-021-04785-4.

18. Taylor-Wells J., Brooke B.D., Bermudez I., Jones A.K. The neonicotinoid imidacloprid, and the pyrethroid deltamethrin, are antagonists of the insect Rdl GABA receptor // J. Neurochem. 2015; 135(4): 705-713. DOI: 10.1111/jnc.13290.

19. Wang Y., Wang X., Brown D.J., An M., Xue R.D., Liu N. Insecticide resistance: Status and potential mechanisms in Aedes aegypti // Pestic. Biochem. Physiol. 2023; 195: 105577. DOI: 10.1016/j.pestbp.2023.105577.

20. Vontas J., Katsavou E., Mavridis K. Cytochrome P450-based metabolic insecticide resistance in Anopheles and Aedes mosquito vectors: Muddying the waters // Pestic. Biochem. Physiol. 2020; 170: 104666. DOI: 10.1016/j.pestbp.2020.104666.

21. Rault L.C., Johnson E.J., O'Neal S.T., Chen R., McComic S.E., Swale D.R., Anderson T.D. Age- and sex-related ABC transporter expression in pyrethroid-susceptible and -resistant Aedes aegypti // Sci. Rep. 2019; 9(1): 19551. DOI: 10.1038/s41598-019-56134-2.

22. Arthropod Pesticide Resistance Database; [Электронный ресурс]. URL: https: //pesticideresistance.org (дата обращения 13.09.2025).

23. Ritchie S.A. Dengue vector bionomics: why Aedes aegypti is such a good vector. In: Gubler D.J., Ooi E.E., Kuno G., Vasudevan S., Farrar J., eds. Dengue and dengue hemorrhagic fever. 2-nd edition // Oxfordshire, United Kingdom: CAB International. 2014: 455–480. DOI: 10.1079/9781845939649.0455.

24. Facchinelli L., Badolo A., McCall P.J. Biology and Behaviour of Aedes aegypti in the Human Environment: Opportunities for Vector Control of Arbovirus Transmission // Viruses. 2023; 15(3): 636. DOI: 10.3390/v15030636.

25. Laporta G.Z., Potter A.M., Oliveira J.F.A., Bourke B.P., Pecor D.B., Linton Y.M. Global Distribution of Aedes aegypti and Aedes albopictus in a Climate Change Scenario of Regional Rivalry // Insects. 2023; 14(1): 49. DOI: 10.3390/insects14010049.

26. Shaikevich E.V., Patraman I.V., Bogacheva A.S., Rakova V.M., Zelya O.P., Ganushkina L.A. Invasive mosquito species Aedes albopictus and Ae. aegypti on the Black sea coast of the Caucasus: genetics (COI, ITS2), Wolbachia and Dirofilaria infections // Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2018; 22: 856-867. DOI: 10.18699/VJ18.397.

27. Федорова М.В., Швец О.Г., Юничева Ю.В., Медяник И.М., Рябова Т.Е., Отставнова А.Д. Современные границы распространения инвазивных комаров Aedes (Stegomyia) aegypti (L.,1762) и Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse, 1895) на юге Краснодарского края России // Проблемы особо опасных инфекций. 2018; 2: 101-105. DOI: 10.21055/0370-1069-2018-2-101-105.

28. Бега А.Г., Москаев А.В., Гордеев М.И. Экология и распространение инвазивного вида комаров Aedes albopictus (Skuse, 1895) на юге европейской части России // Рос. журнал биол. инвазий. 2021. 1: 27–37. DOI: 10.35885/1996-1499-2021-14-1-27-37.

29. Samal R.R., Panmei K., Lanbiliu P., Kumar S. Reversion of CYP450 monooxygenase-mediated acetamiprid larval resistance in dengue fever mosquito, Aedes aegypti L. Bull // Entomol. Res. 2022; 112(4): 557-566. DOI: 10.1017/S0007485321001140.

30. Khan M.A., Riaz M., Kamran M., Shad S. A. Unstable fipronil resistance associated with fitness costs in fipronil-selected Aedes aegypti L. Exp // Parasitol. 2023; 250: 108543. DOI: 10.1016/j.exppara.2023.108543.

31. Rodríguez M.M., Bisset J.A., Fernandez D. Levels of insecticide resistance and resistance mechanisms in Aedes aegypti from some Latin American countries // J. Am. Mosq. Control. Assoc. 2007; 23: 420–429. DOI: 10.2987/5588.1.

32. Auteri M., La Russa F., Blanda V., Torina A. Insecticide resistance associated with kdr mutations in Aedes albopictus: an update on world-wide evidences // Biomed. Res. Int. 2018; 2018: 1-10. DOI: 10.1155/2018/3098575.

33. Amelia-Yap Z.H., Chen C.D., Sofian-Azirun M., Low V.L. Pyrethroid resistance in the dengue vector Aedes aegypti in Southeast Asia: present situation and prospects for management // Parasit. Vectors. 2018; 11(1): 332. DOI: 10.1186/s13071-018-2899-0.

34. Francis S, Campbell T, McKenzie S., Wright D., Crawford J., Hamilton T., Huntley-Jones S., Spence S., Belemvire A., Alavi K., Torres Gutierrez C. Screening of insecticide resistance in Aedes aegypti populations collected from parishes in Eastern Jamaica // PLoS Negl. Trop. Dis. 2020; 14(7): e0008490. DOI: 10.1371/journal.pntd.0008490.

35. Hassan M.R., Azit N.A., Fadzil S.M., Ghani S.R.A., Ahmad N., Nawi A.M. Insecticide resistance of Dengue vectors in South East Asia: a systematic review // Afr. Health. Sci. 2021; 21(3): 1124-1140. DOI: 10.4314/ahs.v21i3.21.

36. Enayati A., Valadan R., Bagherzadeh M., Cheraghpour M., Nikookar S.H., Fazeli-Dinan M., Hosseini-Vasoukolaei N., Sahraei Rostami F., Shabani Kordshouli R., Raeisi A., Nikpour F., Mirolyaei A., Bagheri F., Sedaghat M.M., Zaim M., Weetman D., Hemigway J. Kdr genotyping and the first report of V410L and V1016I kdr mutations in voltage-gated sodium channel gene in Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) from Iran // Parasit. Vectors. 2024; 17(1): 34. DOI: 10.1186/s13071-024-06123-w.

37. Endersby-Harshman N.M., Schmidt T.L., Hoffmann A.A. Diversity and distribution of sodium channel mutations in Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) // J. Med. Entomol. 2024; 61(3): 630-643. DOI: 10.1093/jme/tjae005.

38. Das S., Saha A., Das P. Raha D., Saha D. Target-site mediated insecticide resistance in major mosquito (Diptera: Culicidae) vectors: A systematic review // As. Pacif. J. Trop. Med. 2024; 17(11): 481-490. DOI: 10.4103/apjtm.ap-jtm_946_23.

39. Rahman R.U., Souza B., Uddin I., Carrara L., Brito L.P., Costa M.M., Mahmood M.A., Khan S., Lima J.B.P., Martins A.J. Insecticide resistance and underlying targets-site and metabolic mechanisms in Aedes aegypti and Aedes albopictus from Lahore, Pakistan // Sci. Rep. 2021; 11(1): 4555. DOI: 10.1038/s41598-021-83465-w.

40. Saavedra-Rodriguez K., Campbell C.L., Lenhart A., Penilla P., Lozano-Fuentes S., Black W.C. 4th. Exome-wide association of deltamethrin resistance in Aedes aegypti from Mexico // Insect Mol. Biol. 2019; 28(5): 591-604. DOI: 10.1111/imb.12575.

41. El-Garj F.M.A., Avicor S.W., Wajidi M.F.F. Xenobiotic-induced expression of detoxification genes, CYP4H28v2 and CYP4H31v2 in the dengue mosquito Aedes aegypti // Trop. Biomed. 2016; 33(3): 409-419.

42. Fonseca-González I., Quiñones M.L., Lenhart A., Brogdon W.G. Insecticide resistance status of Aedes aegypti (L.) from Colombia // Pest Manag. Sci. 2011; 67(4): 430-437. DOI: 10.1002/ps.2081.

43. Muthusamy R., Shivakumar M.S. Susceptibility status of Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae) to temephos from three districts of Tamil Nadu, India // J. Vector Borne Dis. 2015; 52(2): 159-165. DOI: 10.4103/0972-9062.159502.

44. Al-Amin H.M., Gyawali N., Graham M., Alam M.S., Lenhart A., Hugo L.E., Rašić G., Beebe N.W., Devine G.J. Insecticide resistance compromises the control of Aedes aegypti in Bangladesh // Pest Manag. Sci. 2023; 79(8): 2846-2861. DOI: 10.1002/ps.7462.

45. Rubio-Palis Y., Dzuris N., Sandi C., Vizcaino-Cabarrus R.L., Corredor-Medina C., González J.A., Lenhart A.E. Insecticide resistance levels and associated mechanisms in three Aedes aegypti populations from Venezuela // Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 2023; 118: e220210. DOI: 10.1590/0074-02760220210.

46. Chareonviriyaphap T., Bangs M.J., Suwonkerd W., Kongmee M., Corbel V., Ngoen-Klan R. Review of insecticide resistance and behavioral avoidance of vectors of human diseases in Thailand // Parasit. Vectors. 2013; 6: 280. DOI: 10.1186/1756-3305-6-280.

47. Smith B., Tyagi R., Kasai S., Id J.G.S. CYP-mediated permethrin resistance in Aedes aegypti and evidence for trans-regulation // PLoS Negl. Trop. Dis. 2018; 12(11): 1–13. DOI: 10.1371/journal.pntd.0006933.

48. Muja-Bajraktari N., Kadriaj P., Zhushi-Etemi F., Sherifi K., Alten B., Petrić D., Velo E., Schaffner F. The Asian tiger mosquito Aedes albopictus (Skuse) in Kosovo: First record // PLoS One. 2022; 17(3): e0264300. DOI: 10.1371/journal.pone.0264300.

49. Heukelbach J., Alencar C.H., Kelvin A.A., de Oliveira W.K., Pamplona de Góes Cavalcanti L. Zika virus outbreak in Brazil // J. Infect. in Develop. Count. 2016; 10(2): 116–120. DOI: 10/3855/jidc.8217.

50. Ганушкина Л.А., Таныгина Е.Ю., Безжонова О.В., Сергиев В.П. Об обнаружении комаров Aedes (Stegomyia) albopictus Skuse на территории Российской Федерации // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2012; 1: 3–4.

51. Ермолова Н.В., Лазаренко Е.В., Артюшина Ю.С. Цапко Н.В., Агапитов Д.С., Газиева А.Ю., Волынкина А.С., Медяник И.М., Отставнова А.Д.2, Швец О.Г., Беляева А.И. Численность и распространение комаров Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse, 1895) на территории южного федерального округа Российской Федерации и Республики Абхазия // Мед. паразитол. 2019; 4: 3-9. DOI: 10.33092/0025-8326mp2019.4.3-9.

52. Ермолова Н.В., Артюшина Ю.С., Лазаренко Е.В. Находки кровососущих комаров Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse, 1895) на территории Краснодарского и Ставропольского краев Российской Федерации. Ленгесова Н. А., редактор. Актуальные проблемы биоразнообразия: материалы II Всероссийской научно-практической конференции с международным участием (Ульяновск, 27 март 2024 г.). Чебоксары: ИД «Среда», 2024: 67-70.

53. Коваленко И.С., Якунин С.Н., Абибулаев Д.Э., Владычак В.В., Бородай Н.В., Смелянский В.П., Фомина В.К., Зинич Л.С., Тихонов С.Н. Обнаружение Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse, 1895) в Крыму // Проблемы особо опасных инфекций. 2020; 2: 135–137. DOI: 10.21055/0370-1069-2020-2-135-137.

54. Мартынов В.В., Никулина Т.В. Новые находки азиатского тигрового комара Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse, 1895) (Diptera: Culicidae) в Крыму // Полевой журнал биолога. 2024; 6(3): 273-279. DOI: 10.52575/2712-9047-2024-6-3-273-279.

55. Gao J.P., Chen H.M., Shi H., Peng H., Ma Y.J. Correlation between adult pyrethroid resistance and knockdown resistance (kdr) mutations in Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) field populations in China // Infect. Dis. Poverty. 2018; 7(1): 86. DOI: 10.1186/s40249-018-0471-y.

56. Kasai S., Caputo B., Tsunoda T., Cuong T.C., Maekawa Y., Lam-Phua S.G., Pichler V., Itokawa K., Murota K., Komagata O., Yoshida C., Chung H.H., Bellini R., Tsuda Y., Teng H.J., Filho J.L.L., Alves L.C., Ng L.C., Minakawa N., Yen N.T., Phong T.V., Sawabe K., Tomita T. First detection of a Vssc allele V1016G conferring a high level of insecticide resistance in Aedes albopictus collected from Europe (Italy) and Asia (Vietnam), 2016: a new emerging threat to controlling arboviral diseases // Euro Surveill. 2019; 24(5): 1700847. DOI: 10.2807/1560-7917.ES.2019.24.5.1700847.

57. Yan R., Zhou Q., Xu Z., Zhu G., Dong K., Zhorov B.S., Chen M. Three sodium channel mutations from Aedes albopictus confer resistance to Type I, but not Type II pyrethroids // Insect Biochem. Mol. Biol. 2020; 123: 103411. DOI: 10.1016/j.ibmb.2020.103411.

58. Guo X., Zhou S., Wu J., Zhang X., Wang Y., Li Z., Chen X.G., Zhou X. An experimental evaluation of toxicity effects of sodium chloride on oviposition, hatching and larval development of Aedes albopictus // Pathogens. 2022; 11(2): 262. DOI: 10.3390/pathogens11020262.

59. Zhang Y., Wang D., Shi W., Zhou J., Xiang Y., Guan Y., Kong X., Liang W., Hu Y. Resistance to pyrethroids and the relationship between adult resistance and knockdown resistance (kdr) mutations in Aedes albopictus in dengue surveillance areas of Guizhou Province, China // Sci. Rep. 2024; 14(1): 12216. DOI: 10.1038/s41598-024-63138-0.

60. Ishak I.H., Jaal Z., Ranson H., Wondji C.S. Contrasting patterns of insecticide resistance and knockdown resistance (kdr) in the dengue vectors Aedes aegypti and Aedes albopictus from Malaysia // Parasit. Vectors. 2015; 8: 181. DOI: 10.1186/s13071-015-0797-2.

61. Yougang A.P., Kamgang B., Tedjou A.N., Wilson-Bahun T.A., Njiokou F., Wondji C.S. Nationwide profiling of insecticide resistance in Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) in Cameroon // PLoS One. 2020; 15(6): e0234572. DOI: 10.1371/journal.pone.0234572.

62. Zulfa R., Lo W.C., Cheng P.C., Martini M., Chuang T.W. Updating the insecticide resistance status of Aedes aegypti and Aedes albopictus in Asia: A systematic review and meta-analysis // Trop. Med. Infect. Dis. 2022; 7(10): 306. DOI: 10.3390/tropicalmed7100306.

63. Лопатина Ю.В., Ушакова Е.В., Сычёва К.А., Фёдорова М.В. Чувствительность к циперметрину комаров Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) на юге России. VII съезд Паразитологического общества: итоги и актуальные задачи, 16–20 октября 2023 г., Петрозаводск, Россия: тезисы докладов: научное электронное издание. Петрозаводск: КарНЦ РАН, 2023: 203–204.

64. Гуцевич А.В., Мончадский А.С., Штакельберг А.А. Насекомые двукрылые. T. III, Вып. 4. Комары: семейство Culicidae. (Фауна СССР. Новая серия. №100). Л.: Наука, 1970. 384 с.

65. Безжонова О.В., Патраман И.В., Ганушкина Л.А., Вышемирский О.И., Сергиев В.П. Первая находка инвазивного вида Aedes (Finlaya) koreicus (Edvards, 1917) в Европейской части России // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2014; 1: 16–19.

66. Коваленко И.С., Тихонов С.Н. Обнаружение Aedes koreicus (Edwards, 1917) (Diptera, Culicidae) на территории Крымского полуострова. Паразитология. 2019; 53(2): 129-135. DOI: 10.1134/S0031184719020042.

67. Stoops C.A., Kim M.S., Mahabir S., Chong S.T., Cinkovich S.S., Carder J.B. CDC Bottle Bio-assays for detection of insecticide resistance in Culex pipiens, Aedes albopictus, and Aedes koreicus collected on US Army Garrisons, Republic of Korea // J. Am. Mosq. Control. Assoc. 2023; 39(3): 208-211. DOI: 10.2987/23-7119.

68. Miranda L.S., Rudd S.R., Mena O., Hudspeth P.E., Barboza-Corona J.E., Park H.W., Bideshi D.K. The perpetual vector mosquito threat and its eco-friendly nemeses // Biology (Basel). 2024; 13(3): 182. DOI: 10.3390/biology13030182.